• English
  • English
Volume 29, Fascículo IV   Rotura da coifa dos rotadores: patologia ou envelhecimento do tecido musculo-tendinoso? - Parte I
Rotura da coifa dos rotadores: patologia ou envelhecimento do tecido musculo-tendinoso? - Parte I
Rotura da coifa dos rotadores: patologia ou envelhecimento do tecido musculo-tendinoso? - Parte I
  • Conceitos Atuais

Autores: Nuno Sevivas
Instituições: School of Medicine, ICVS/3B’s - PT Government Associate Laboratory, University of Minho; Serviço Ortopedia, Centro Hospitalar Médio Ave; Trofa Saúde Hospital Central, Vila do Conde
Revista: Volume 29, Fascículo IV, p296 a p306
Tipo de Estudo: Artigo de Revisão
Nível de Evidência: Nível V

Submissão: 2022-09-01
Revisão: 2022-09-01
Aceitação: 2022-10-01
Publicação edição electrónica: 2022-12-22
Publicação impressa: 2022-12-22

1. INTRODUÇÃO

A coifa dos rotadores corresponde anatomicamente ao conjunto de quatro unidades musculo-tendinosas que têm origem na omoplata, envolvem a cabeça do úmero e se inserem nas 2 tuberosidades do úmero proximal. De um ponto de vista descritivo anatómico, podemos considerar que existe uma coifa póstero-superior em que os tendões se inserem na grande tuberosidade do úmero correspondendo ao supra-espinhoso (SE), infra-espinhoso (IE) e redondo menor, e uma coifa antero-superior que se insere na pequena tuberosidade e é constituída apenas pelo subescapular.

O funcionamento normal da coifa dos rotadores cria uma “compressão na concavidade”, que consiste num mecanismo que confere estabilidade à articulação gleno-umeral, é responsável pela rotação do úmero proximal e fornece um fulcro estável contra o qual o deltóide pode elevar o braço1-3. Assim, a estabilidade dinâmica do ombro é obtida através do “par de forças” da coifa dos rotadores4-7.

A coifa dos rotadores, tal como qualquer tecido do nosso organismo, sofre alterações estruturais e funcionais com o avançar da idade, num processo de evolução comum conhecido como “envelhecimento”. Por definição, estas alterações não causam sintomas e não interferem com o normal funcionamento do ombro e, nesse caso, não devem ser vistas como patológicas.

Contudo, quando existe uma perda da integridade-rotura - da coifa dos rotadores (RCR), esta pode causar um desequilíbrio no funcionamento do ombro, originar sintomalogia e, neste caso, deve ser encarado como um processo patológico. Quando isto acontece, o processo pode progredir e complicar-se com a instalação de uma subluxação estática superior da cabeça do úmero8-13 e finalmente uma osteoartrose/artropatia por rotura da coifa10,13,14.

1.1 HISTOLOGIA E CICATRIZAÇÃO DA INTERFACE OSSO-TENDÃO (IOT) DA COIFA DOS ROTADORES

A iOT é uma estrutura altamente organizada onde dois tecidos diferentes (tendão e osso) se conectam, permitindo a transmissão da força produzida pelo músculo ao osso, e resultando no final em movimento. De uma forma resumida, o tendão é composto por uma matriz extracelular (MEC) altamente organizada e fibras de colagénio paralelas, que são orientadas ao longo do eixo longo do tendão. Alguns fibroblastos especializados (tenócitos) estão distribuídos em fileiras paralelas entre as fibras de colagénio, e algumas estruturas vasculares são também evidentes. Por fim, as fibras densas de colagénio do tendão misturam-se gradualmente com a fibrocartilagem, que se torna progressivamente mineralizada e continua com o osso cortical adjacente. Uma marca de água (tidemark) é geralmente observada entre a fibrocartilagem mineralizada e não mineralizada (Figura 1).

O processo de cicatrização após uma lesão ou reparação cirúrgica é geralmente preditível com três estadios sobrepostos - (1) inflamação, (2) proliferação/produção de matriz e (3) remodelação15,16. Nesse processo, o recrutamento e a ativação dos tenócitos intrínsecos atingem o pico na fase de proliferação onde são recrutados do paratendão, endotendão e epitendão, migram para o local da lesão e começam a proliferar17,18. Todas as fontes de tenócitos são importantes na síntese de uma MEC, bem como no estabelecimento de uma rede vascular interna19. De facto, é reconhecido que o potencial de auto-cicatrização de cada tecido é realizado por células-estaminais endógenas residentes20. No tendão, tem sido descrita a presença de células estaminais multipotentes, denominadas células estaminais tendinosas/céulas progenitoras, propondo-as como uma das abordagens potenciais de regeneração do tendão21,22,20,23,24. Essas células podem ter, de facto, um papel importante nas lesões embrionárias e tendinosas jovens, como é clinicamente evidente no tendão de Aquiles de recém-nascidos, cujo tendão se regenera poucas semanas após a tenotomia usada na técnica de Ponseti para correção do pé boto25,26. Contudo, nas roturas tendinosas em adultos (e.g., coifa dos rotadores), tal fato parece não ocorrer devido ao declínio dessas células ao longo da vida, o que pode explicar porque o processo de regeneração espontânea é muito limitado e falha27.

Além disso, a cicatrização com sucesso da coifa dos rotadores em adultos ocorre através da formação de uma cicatriz reativa sem que ocorra a regeneração de uma iOT histologicamente normal28-30.

Curiosamente, foi postulado que se fosse possível recapitular os eventos que ocorrem durante o processo de ontogénese, a estrutura de inserção da coifa dos rotadores poderia ser regenerada28.

1.2 HISTÓRIA NATURAL E FATORES DE PROGNÓSTICO

Informação acerca da história natural das RCR é escassa e apenas poucos autores se debruçaram especificamente sobre esta área14,31,32. Uma RCR é um problema do tendão mas também do respetivo músculo, pois a retração resultante afeta a unidade musculo-tendinosa como um todo.

A retração do ventre muscular pode levar a uma mudança no ângulo de penação entre as fibras musculares e o subsequente desenvolvimento de infiltração adiposa, onde a gordura se acumula nos espaços interfibras33,34 e em localização intra-fascicular, extra-fascicular ou intra-tendinosa35,36.

A “quantidade” de degeneração muscular, nomeadamente da infiltração adiposa e atrofia, são fatores prognósticos importantes para o resultado clínico de uma reparação cirúrgica da coifa dos rotadores, pois essas alterações crónicas estão associadas a propriedades biológicas e mecânicas diminuídas que prejudicam a capacidade de cicatrização da unidade musculo-tendinosa37-43. Estas alterações degenerativas do músculo progridem ao longo do tempo, como pode acontecer enquanto o tratamento conservador é realizado, e pode prejudicar o resultado clínico final e aumentar a taxa de não cicatrização/re-rotura quando a reparação cirúrgica da coifa dos rotadores é tentada32. Estas alterações degenerativas musculares são à luz do conhecimento atual consideradas irreversíveis, e (atualmente) a única forma de melhorar o resultado clínico é realizar uma intervenção cirúrgica precoce antes de se instalarem alterações irreversíveis38,44.

Portanto, não é possível ter um controlo efetivo da progressão dessas alterações durante o tratamento conservador. Torna-se então evidente que uma melhor compreensão das vias moleculares subjacentes a esta degeneração muscular é fundamental para o desenvolvimento de potenciais terapêuticas que possam evitar ou reverter este processo degenerativo. Esta é uma das áreas de investigação básica que poderá contribuir para a melhoria do resultado do tratamento destas lesões.

Assim, estratégias para prevenir a degeneração muscular após RCR são importantes para facilitar a reparação cirúrgica posterior e evitar a irreparabilidade da lesão. Nessa linha de pensamento, algumas abordagens têm sido investigadas a fim de prevenir ou reverter a fisiopatologia crónica do RCR, como a tração mecânica músculo-tendinosa contínua33, administração farmacológica de esteróides anabolizantes34,45, inibição da via inflamatória com licofelone46 “aumento” da reparação cirúrgica com células estaminais mesenquimatosas (MSCs)47 e a utilização de meio condicionado (secretoma) de MSCs48.

Ao mesmo tempo, sabe-se também que a progressão da infiltração adiposa é mais rápida nas RCR traumáticas e/ou que envolvem mais de um tendão. A reparação da coifa dos rotadores deve ser realizada antes do aparecimento de infiltração adiposa estadio 2 de Goutallier ou atrofia muscular com sinal de tangente positivo e, o mais rápido possível em pacientes idosos quando a rotura envolve múltiplos tendões32.

Apesar de os fatores que influenciam a evolução da RCR não serem ainda bem compreendidos, a idade do paciente superior 60 anos, roturas de espessura total e infiltração adiposa avançada foram associadas à progressão da RCR, quando o tratamento conservador de RCR sintomáticas foi realizado49. Foi observado previamente que pessoas idosas têm uma maior frequência de RCR grandes, relacionadas com o processo degenerativo e uma menor taxa de resultados excelentes do que pacientes mais jovens, embora tenham sido relatadas também altas taxas de satisfação50-53. No entanto, a idade não deve ser encarada como um fator determinante na decisão do tratamento. Uma avaliação cuidadosa de cada paciente avaliando a sua adequação para cirurgia e subsequente reabilitação é mais importante52. No entanto, outros fatores podem influenciar o prognóstico de uma RCR, incluindo diabetes, tabagismo, utilização de anti-inflamatórios não esteróides (AINEs) e condicionamento físico geral54. A Diabetes mellitus aumenta o risco de infeção e falência após reparação cirúrgica da coifa dos rotadores55. Por outro lado, o tabagismo é um fator de risco importante para o desenvolvimento de RCR56. Foi descrita uma relação direta entre a dose e a frequência de tabagismo com a gravidade da RCR, onde roturas massivas são mais frequentes em fumadores57. Além disso, fumar também afeta de forma adversa o alívio da dor pós-operatória e os scores clínicos58.

Finalmente, os AINEs demonstraram inibir a cicatrização tendão-osso, num modelo animal de rato e deve ser ponderada a sua absoluta necessidade pelo menos após a reparação cirúrgica da coifa dos rotadores59. Contudo, não existe ainda evidência forte e definitiva, acerca deste facto, no ser humano.

1.3 AVALIAÇÃO CLÍNICA

O diagnóstico clínico é baseado, como em outras entidades patológicas, na história e no exame físico. Para além do papel insubstituível que esta questão desempenha no diagnóstico, também ajuda a decidir a necessidade e o tipo de tratamento. Essas lesões podem estar associadas a dor incapacitante e crónica, compromisso grave da função e fraqueza muscular do ombro37,60.

Existem algumas patologias que podem mimetizar a apresentação clínica de uma RCR, mas a origem das queixas ser proveniente de outras áreas anatómicas como a coluna cervical (e.g. mielopatia cervical ou radiculopatia), coração (e.g doença isquémica coronária), abdominal (e.g abcesso subfrénico) devendo ser sempre lembrados como diagnósticos diferenciais durante o processo de investigação clínica.

1.3.1 HISTÓRIA CLÍNICA

A queixa principal é habitualmente uma dor no ombro, que pode surgir durante as atividades de vida diária (AVDs), mas que é particularmente intensa durante a noite, quando pode até despertar o paciente. A dor pode ter contribuições de outros locais anatómicos para além da coifa dos rotadores, como a articulação acrómio-clavicular61, a longa porção do bicípete (LPB) e a bursa subacromial62.

Além disso, os pacientes podem relatar fraqueza muscular e diminuição da amplitude de movimento do ombro, o que pode impedir a realização de algumas AVDs, interferindo na autonomia do paciente.

1.3.2 EXAME FÍSICO

Pequenas RCR, atingindo um único tendão, podem apresentar dificuldades no diagnóstico clínico, porém roturas massivas podem ser identificadas quase sempre com um grande grau de certeza. Assim, a inspeção pode revelar uma atrofia visível dos músculos SE e/ou IE na face posterior do ombro. Além disso, um derrame articular pode estar presente - o “sinal do geiser” - resultante do escape de líquido sinovial da articulação gleno-umeral para a bolsa subacromial, levando ao aparecimento de derrame no ombro63,64. Além disso, pode-se observar uma tumefação dura subjacente ao deltóide anterior, correspondendo à cabeça umeral ascendida com escape antero-superior, sobretudo quando o ligamento coraco-acromial foi ressecado numa cirurgia prévia65.

A mobilidade ativa e passiva da articulação gleno-umeral deve ser avaliada. Muitos pacientes com RCR podem manter uma boa mobilidade acima do ombro através da manutenção de um “par de forças” equilibrado entre o IE e o subescapular66,67. No entanto, alguns pacientes podem estão gravemente incapacitados, podendo apresentar um ombro pseudo-paralítico com perda marcada da mobilidade gleno-umeral ativa (a elevação anterior ativa inferior a 90º), mas mantendo a mobilidade passiva. Para além disso, os défices funcionais específicos podem ser usados para localizar o local da rotura62. A disrupção da coifa postero-superior normalmente causa défice de abdução, elevação anterior e rotação externa ativa. Se o subescapular estiver envolvido, podemos observar uma fraqueza muscular na rotação interna e aumento da rotação externa passiva68. A força de todos os movimentos deve ser graduada de acordo com a escala do Medical Research Council (MRC)69. Assim, com base em tais pressupostos, os testes clínicos específicos para as unidades musculo-tendinosas da coifa dos rotadores devem ser utilizados não apenas para orientar o diagnóstico, mas também para decidir o tratamento adequado70.

1.4 AVALIAÇÃO IMAGIOLÓGICA

Os exames de imagem são úteis para complementar as informações obtidas no Exame clínico sobre o diagnóstico e auxiliar a escolha do tratamento adequado.

1.4.1 RX

As radiografias do ombro são geralmente o primeiro exame utilizado na avaliação de uma RCR. A presença de irregularidade cortical da grande tuberosidade, no local de inserção do SE, indica indiretamente a presença de rotura da coifa dos rotadores com uma sensibilidade de 90% e valor preditivo negativo de 96%71. Nas radiografias de face (AP), a distância acrómio-umeral (DAU), desde o bordo inferior do acrómio ao bordo superior da cabeça umeral, pode ser diminuída devido a uma migração superior da cabeça umeral quando o efeito estabilizador dinâmico da coifa dos rotadores é perdido, significando que uma rotura massiva da está presente. Além disso, a migração proximal da cabeça do úmero é indicativa de uma rotura crónica da coifa dos rotadores que não pode ser reparada com sucesso cirurgicamente72. Hamada et al10 classificaram as roturas massivas, avaliando no Rx a DAU, alterações degenerativas no acrómio e estreitamento do espaço articular gleno-umeral. A classificação em cinco graus presume refletir a evolução temporal das RCR e é a seguinte: no Grau 1 a DAU mantém-se (≥ 6 mm) e estreita-se no Grau 2 (≤ 5 mm); no Grau 3, observa-se uma acetabulização além do estreitamento observado do Grau 2; no Grau 4, o estreitamento da articulação gleno-umeral é adicionado às características do Grau 3, e o Grau 5 corresponde ao colapso da cabeça do úmero. Subsequentemente, Walch et al73 subdividiram o Grau 4 de Hamada em dois subtipos: Grau 4A, artrose gleno-umeral sem artrose subacromial (acetabulização); e Grau 4B, artrose gleno-umeral com artrose subacromial.

1.4.2 ECOGRAFIA (ULTRASSONOGRAFIA)

Embora este exame seja altamente operador-dependente, permite recorrer a manobras provocativas e obter uma avaliação dinâmica do ombro bilateralmente, o que representa uma clara vantagem sobre outros exames de imagem74,75.

Também é particularmente útil na presença de implantes ortopédicos, pois a tomografia computadorizada (TC) e a ressonância magnética (RM) são limitadas neste campor pela distorção de imagem induzida por artefatos. No entanto, as limitações da incluem a dificuldade em definir padrões de rotura complexos e classificar a gravidade da infiltração adiposa muscular, bem como a identificação de patologia intra-articular coexistente que pode envolver o labrum ou a LPB75. No entanto, existem trabalhos recentes que mostraram que a ultrassonografia é, de facto, uma forma eficaz de avaliar a atrofia e a infiltração adiposa musculares76,77.

1.4.3 TC

Este exame de imagem é atualmente usado com menos frequência do que a RM, mas continua a ser útil para detetar roturas da coifa dos rotadores, avaliar atrofia e infiltração adiposa musculares, além de permitir avaliar os resultados estruturais após a cirurgia39,44,78,79.

Goutallier et al. propuseram um sistema de classificação para definir a gravidade da infiltração adiposa muscular usando a TC39,78. Para além disso, propuseram também que o grau de degeneração adiposa poderia ser útil para prever os resultados clínicos após a reparação cirúrgica da coifa dos rotadores80. Assim, a TC pode fornecer uma avaliação mais detalhada da arquitetura óssea local e da articulação acrómio-clavicular, o que pode ser útil no planeamento do tratamento. As limitações com a sua utilização incluem a radiação envolvida em cada exame e o facto de ter um papel limitado a avaliação de patologia associada intra-articular e/ou roturas parciais da coifa dos rotadores. Para ultrapassar esta última limitação, pode ser utilizada artrografia associada à TC, que permite uma avaliação precisa das estruturas intra-articulares (e.g., labrum) e RCT parciais articulares81. Além disso, a artro- TC pode ter um papel importante após a cirurgia, se tiverem sido usadas âncoras metálicas porque os artefactos associados podem comprometer o valor diagnóstico da RM82.

1.4.4 RM

Este exame tem uma sensibilidade de 92,1% e especificidade de 92,9% para diagnosticar uma rotura total da coifa dos rotadores83. De facto, a RM, com ou sem contraste, pode ser usada para detetar e classificar uma rotura da coifa dos rotadores e os fatores prognósticos associados, como o tamanho da rotura, retração e infiltração adiposa. Fuchs et al. validaram uma classificação por RM para avaliar e estadiar a gravidade da infiltração adiposa84. As informações obtidas podem ser usadas para estimar a qualidade e, consequentemente a reparabilidade, da unidade músculo-tendinosa85-88.

Esta ferramenta de diagnóstico também fornece informações detalhadas sobre os tecidos moles envolventes, o que ajuda a detetar patologia intra-articular associada, é menos operador -dependente e mais fácil para os cirurgiões ortopédicos avaliarem a informação contida nas imagens. As limitações deste exame incluem artefactos de movimento, intolerância por parte de pacientes claustrofóbicos e a possível contraindicação para certos dispositivos implantados (e.g., pace-maker)75.

1.5 TRATAMENTO ATUAL

O tratamento deve ser individualizado, guiado pela sintomatologia e conduzido de forma multidisciplinar e escalonada. O objetivo é primeiro aliviar a dor e, sempre que possível, também melhorar a função do ombro.

O tratamento conservador costuma ser o primeiro passo nas roturas degenerativas não traumáticas. Quando o tratamento conservador não é eficaz na melhoria dos sintomas, o tratamento cirúrgico deve ser ponderado. Nesse caso, a solução ideal seria uma reparação anatómica e sem tensão restaurando uma conexão sólida entre a unidade musculo-tendinosa e o osso.

Atualmente, a maioria das RCR são reparáveis devido aos avanços verificados na técnica cirúrgica (com recurso à artroscopia) e melhoria da tecnologia do material cirúrgico necessário89. Apesar de a artroscopia ter vantagens teóricas decorrentes de uma menor invasão, melhor compreensão e possibilidade de tratar toda a patologia associada, a evidência clínica disponível revela resultados semelhantes com a utilização da técnica aberta clássica90.

No entanto, às vezes a reparação completa não é possível ou a probabilidade de cicatrização dos tendões é baixa e, portanto, existem muitas alternativas paliativas disponíveis na prática clínica. Neste último caso, e à luz do conhecimento atual, não há evidência forte que favoreça uma opção cirúrgica sobre as outras. Assim, a evidência disponível é baseada nos resultados descritos sobre determinado procedimento, cuja escolha depende do quadro clínico, gravidade da lesão, qualidade do tecido e, por fim, da opção do cirurgião72.

As opções de tratamento disponíveis, indicações, e respetivos resultados serão alvo da segunda parte do trabalho a desenvolver num número posterior.

Referências Bibliográficas

1. Lippitt S, Matsen F. Mechanisms of glenohumeral joint stability. Clin Orthop Relat Res. 1993; 291: 20-28

2. Matsen FA 3rd, Harryman DT 2nd, Sidles JA. Mechanics of glenohumeral instability. Clin Sports Med. 1991; 10 (4): 783-788

3. Saha AK. Dynamic stability of the glenohumeral joint. Acta Orthop Scand. 1971; 42 (6): 491-505

4. Thompson WO, Debski RE, Boardman 3rd ND, Taskiran E, Warner JJ, Fu FH, et al. A biomechanical analysis of rotator cuff deficiency in a cadaveric model. Am J Sports Med. 1996; 24 (3): 286-292

5. Hsu JE, Reuther KE, Sarver JJ, Lee CS, Thomas SJ, Glaser DL, et al. Restoration of anterior-posterior rotator cuff force balance improves shoulder function in a rat model of chronic massive tears. J Orthop Res. 2011; 29 (7): 1028-1033

6. Parsons IM, Apreleva M, Fu FH, Woo SL. The effect of rotator cuff tears on reaction forces at the glenohumeral joint. J Orthop Res. 2002; 20 (3): 439-446

7. Burkhart SS. Arthroscopic treatment of massive rotator cuff tears. Clinical results and biomechanical rationale. Clin Orthop Relat Res. 1991; 267: 45-56

8. Goutallier D, Le Guilloux P, Postel JM, Radier C, Bernageau J, Zilber S. Acromio humeral distance less than six millimeter: Its meaning in full-thickness rotator cuff tear. Orthop Traumatol Surg Res. 2011; 97 (3): 246-251

9. Cotty P, Proust F, Bertrand P, Fouquet B, Rosset P, Alison D, et al. Rupture of the rotator cuff. Quantification of indirect signs in standard radiology and the Leclercq maneuver. J Radiol. 1988; 69 (11): 633-638

10. Hamada K, Fukuda H, Mikasa M, Kobayashi Y. Roentgenographic findings in massive rotator cuff tears. A long-term observation. Clin Orthop Relat Res. 1990; 1990 (254): 92-96

11. Saupe N, Pfirrmann CW, Schmid MR, Jost B, Werner CM, Zanetti M. Association between rotator cuff abnormalities and reduced acromiohumeral distance. AJR Am J Roentgenol. 2006; 187 (2): 376-382

12. Weiner DS, Macnab I. Superior migration of the humeral head. A radiological aid in the diagnosis of tears of the rotator cuff. J Bone Joint Surg Br. 1970; 52 (3): 524-527

13. Hamada K, Yamanaka K, Uchiyama Y, Mikasa T, Mikasa M. A radiographic classification of massive rotator cuff tear arthritis. Clin Orthop Relat Res. 2011; 469 (9): 2452-2460

14. Zingg PO, Jost B, Sukthankar A, Buhler M, Pfirrmann CW, Gerber C. Clinical and structural outcomes of nonoperative management of massive rotator cuff tears. J Bone Joint Surg Am. 2007; 89 (9): 1928-1934

15. Sharma P, Maffulli N. Tendon injury and tendinopathy: healing and repair. J Bone Joint Surg Am. 2005; 87 (1): 187-202

16. Hope M, Saxby TS. Tendon healing. Foot Ankle Clin. 2007; 12 (4): 553-567

17. Garner WL, McDonald JA, Koo M, Kuhn 3rd C, Weeks PM. Identification of the collagen-producing cells in healing flexor tendons. Plast Reconstr Surg. 1989; 83 (5): 875-879

18. Yang G, Rothrauff BB, Tuan RS. Tendon and ligament regeneration and repair: clinical relevance and developmental paradigm. Birth Defects Res C Embryo Today. 2013; 99 (3): 203-222

19. James R, Kesturu G, Balian G, Chhabra AB. Tendon: biology, biomechanics, repair, growth factors, and evolving treatment options. J Hand Surg Am. 2008; 33 (1): 102-112

20. Tsai CC, Huang TF, Ma HL, Chiang ER, Hung SC. Isolation of mesenchymal stem cells from shoulder rotator cuff: a potential source for muscle and tendon repair. Cell transplantation. 2013; 22 (3): 413-422

21. Salingcarnboriboon R, Yoshitake H, Tsuji K, Obinata M, Amagasa T, Nifuji A, et al. Establishment of tendon-derived cell lines exhibiting pluripotent mesenchymal stem cell-like property. Experimental cell research. 2003; 287 (2): 289-300

22. Bi Y, Ehirchiou D, Kilts TM, Inkson CA, Embree MC, Sonoyama W, et al. Identification of tendon stem/progenitor cells and the role of the extracellular matrix in their niche. Nature medicine. 2007; 13 (10): 1219-1227

23. Utsunomiya H, Uchida S, Sekiya I, Sakai A, Moridera K, Nakamura T. Isolation and characterization of human mesenchymal stem cells derived from shoulder tissues involved in rotator cuff tears. Am J Sports Med. 2013; 41 (3): 657-668

24. Song N, Armstrong AD, Li F, Ouyang H, Niyibizi C. Multipotent mesenchymal stem cells from human subacromial bursa: potential for cell based tendon tissue engineering. Tissue Eng Part A. 2014; 20 (1-2): 239-249

25. Barker SL, Lavy CB. Correlation of clinical and ultrasonographic findings after Achilles tenotomy in idiopathic club foot. J Bone Joint Surg Br. 2006; 88 (3): 377-379

26. Saini R, Dhillon MS, Tripathy SK, Goyal T, Sudesh P, Gill SS, et al. Regeneration of the Achilles tendon after percutaneous tenotomy in infants: a clinical and MRI study. J Pediatr Orthop B. 2010; 19 (4): 344-347

27. Lange-Consiglio A, Rossi D, Tassan S, Perego R, Cremonesi F, Parolini O. Conditioned medium from horse amniotic membrane-derived multipotent progenitor cells: immunomodulatory activity in vitro and first clinical application in tendon and ligament injuries in vivo. Stem cells and development. 2013; 22 (22): 3015-3024

28. Kovacevic D, Rodeo SA. Biological augmentation of rotator cuff tendon repair. Clin Orthop Relat Res. 2008; 466 (3): 622-633

29. Carpenter JE, Thomopoulos S, Flanagan CL, DeBano CM, Soslowsky LJ. Rotator cuff defect healing: a biomechanical and histologic analysis in an animal model. J Shoulder Elbow Surg. 1998; 7 (6): 599-605

30. Rodeo SA, Potter HG, Kawamura S, Turner AS, Kim HJ, Atkinson BL. Biologic augmentation of rotator cuff tendon-healing with use of a mixture of osteoinductive growth factors. J Bone Joint Surg Am. 2007; 89 (11): 2485-2497

31. Yamaguchi K, Ditsios K, Middleton WD, Hildebolt CF, Galatz LM, Teefey SA. The demographic and morphological features of rotator cuff disease. A comparison of asymptomatic and symptomatic shoulders. J Bone Joint Surg Am. 2006; 88 (8): 1699-1704

32. Melis B, DeFranco MJ, Chuinard C, Walch G. Natural history of fatty infiltration and atrophy of the supraspinatus muscle in rotator cuff tears. Clin Orthop Relat Res. 2010; 468 (6): 1498-1505

33. Gerber C MD, Frey E, von Rechenberg B, Hoppeler H, Frigg R, Jost B, et al. Neer Award 2007: Reversion of structural muscle changes caused by chronic rotator cuff tears using continuous musculotendinous traction. An experimental study in sheep. J Shoulder Elbow Surg. 2009 Mar; 18 (2): 163-171

34. Gerber C MD, Nuss KM, Farshad M. Anabolic steroids reduce muscle damage caused by rotator cuff tendon release in an experimental study in rabbits. J Bone Joint Surg Am. 2011 Dec; 93 (23): 2189-2195

35. Nakagaki K, Ozaki J, Tomita Y, Tamai S. Fatty degeneration in the supraspinatus muscle after rotator cuff tear. J Shoulder Elbow Surg. 1996; 5 (3): 194-200

36. Meyer DC, Hoppeler H, von Rechenberg B, Gerber C. A pathomechanical concept explains muscle loss and fatty muscular changes following surgical tendon release. J Orthop Res. 2004; 22 (5): 1004-1007

37. Gerber C, Fuchs B, Hodler J. The results of repair of massive tears of the rotator cuff. J Bone Joint Surg Am. 2000; 82 (4): 505-515

38. Gladstone JN, Bishop JY, Lo YK, Flatow EL. Fatty infiltration and atrophy of the rotator cuff do not improve after rotator cuff repair and correlate with poor functional outcome. Am J Sports Med. 2007; 35 (5): 719-728

39. Goutallier D, Postel JM, Bernageau J, Lavau L, Voisin MC. Fatty muscle degeneration in cuff ruptures. Pre- and postoperative evaluation by CT scan. Clin Orthop Relat Res. 1994; (304): 78-83

40. Goutallier D, Postel JM, Lavau L, Bernageau J. Influence of muscular degeneration of the supra- and infra-spinatus on the prognosis of surgical repair of the rotator cuff. Acta Orthop Belg. 1998; 64 (2): 42-45

41. Liem D, Lichtenberg S, Magosch P, Habermeyer P. Magnetic resonance imaging of arthroscopic supraspinatus tendon repair. J Bone Joint Surg Am. 2007; 89 (8): 1770-1776

42. Mellado JM, Calmet J, Olona M, Esteve C, Camins A, Pérez Del Palomar L, et al. Surgically repaired massive rotator cuff tears: MRI of tendon integrity, muscle fatty degeneration, and muscle atrophy correlated with intraoperative and clinical findings. AJR Am J Roentgenol. 2005; 184 (5): 1456-1463

43. Thomazeau H, Rolland Y, Lucas C, Duval JM, Langlais F. Atrophy of the supraspinatus belly. Assessment by MRI in 55 patients with rotator cuff pathology. Acta Orthop Scand. 1996; 67 (3): 264-268

44. Goutallier D, Postel JM, Gleyze P, Leguilloux P, Van Driessche S. Influence of cuff muscle fatty degeneration on anatomic and functional outcomes after simple suture of full-thickness tears. J Shoulder Elbow Surg. 2003; 12 (6): 550-554

45. Gerber C, Meyer DC, Flück M, Benn MC, von Rechenberg B, Wieser K. Anabolic Steroids Reduce Muscle Degeneration Associated With Rotator Cuff Tendon Release in Sheep. Am J Sports Med. 2015; 43 (10): 2393-2400

46. Oak NR, Gumucio JP, Flood MD, Saripalli AL, Davis ME, Harning JA, et al. Inhibition of 5-LOX, COX-1, and COX-2 increases tendon healing and reduces muscle fibrosis and lipid accumulation after rotator cuff repair. Am J Sports Med. 2014; 42 (12): 2860-2868

47. Oh JH, Chung SW, Kim SH, Chung JY, Kim JY. Neer Award: Effect of the adipose-derived stem cell for the improvement of fatty degeneration and rotator cuff healing in rabbit model. J Shoulder Elbow Surg. 2014; 23 (4): 445-455

48. Sevivas N, Teixeira FG, Portugal R, Araújo L, Carriço LF, Ferreira N, et al. Mesenchymal Stem Cell Secretome: A Potential Tool for the Prevention of Muscle Degenerative Changes Associated With Chronic Rotator Cuff Tears. Am J Sports Med. 2017; 45 (1): 179-188

49. Maman E, Harris C, White L, Tomlinson G, Shashank M, Boynton E. Outcome of nonoperative treatment of symptomatic rotator cuff tears monitored by magnetic resonance imaging. J Bone Joint Surg Am. 2009; 91 (8): 1898-1906

50. Grondel RJ, Savoie FH 3rd, Field LD. Rotator cuff repairs in patients 62 years of age or older. J Shoulder Elbow Surg. 2001; 10 (2): 97-99

51. Hattrup SJ. Rotator cuff repair: relevance of patient age. J Shoulder Elbow Surg. 1995; 4 (2): 95-100

52. Lam F, Mok D. Open repair of massive rotator cuff tears in patients aged sixty-five years or over: is it worthwhile?. J Shoulder Elbow Surg. 2004; 13 (5): 517-521

53. Worland RL, Arredondo J, Angles F, Lopez-Jimenez F. Repair of massive rotator cuff tears in patients older than 70 years. J Shoulder Elbow Surg. 1999; 8 (1): 26-30

54. Nho SJ, Delos D, Yadav Y, Pensak M, Romeo AA, Warren RF, et al. Biomechanical and biologic augmentation for the treatment of massive rotator cuff tears. Am J Sports Med. 2010; 38 (3): 619-629

55. Chen AL, Shapiro JA, Ahn AK, Zuckerman JD, Cuomo F. Rotator cuff repair in patients with type I diabetes mellitus. J Shoulder Elbow Surg. 2003; 12 (5): 416-421

56. Baumgarten KM, Gerlach D, Galatz LM, Teefey SA, Middleton WD, Ditsios K, et al. Cigarette smoking increases the risk for rotator cuff tears. Clin Orthop Relat Res. 2010; 468 (6): 1534-1541

57. Carbone S, Gumina S, Arceri V, Fagnani C, Postacchini F. The impact of preoperative smoking habit on rotator cuff tear: cigarette smoking influences rotator cuff tear sizes. J Shoulder Elbow Surg. 2012; 21 (1): 56-60

58. Mallon WJ, Misamore G, Snead DS, Denton P. The impact of preoperative smoking habits on the results of rotator cuff repair. J Shoulder Elbow Surg. 2004; 13 (2): 129-132

59. Cohen DB, Kawamura S, Ehteshami JR, Rodeo SA. Indomethacin and celecoxib impair rotator cuff tendon-to-bone healing. Am J Sports Med. 2006; 34 (3): 362-369

60. Itoi E, Minagawa H, Sato T, Sato K, Tabata S. Isokinetic strength after tears of the supraspinatus tendon. J Bone Joint Surg Br. 1997; 79 (1): 77-82

61. Gerber C, Galantay RV, Hersche O. The pattern of pain produced by irritation of the acromioclavicular joint and the subacromial space. J Shoulder Elbow Surg. 1998; 7 (4): 352-355

62. Itoi E, Minagawa H, Yamamoto N, Seki N, Abe H. Are pain location and physical examinations useful in locating a tear site of the rotator cuff?. Am J Sports Med. 2006; 34 (2): 256-264

63. Collins DN, Harryman 2nd DT. Arthroplasty for arthritis and rotator cuff deficiency. Orthop Clin North Am. 1997; 28 (2): 225-239

64. Macaulay AA, Greiwe RM, Bigliani LU. Rotator cuff deficient arthritis of the glenohumeral joint. Clin Orthop Surg. 2010; 2 (4): 196-202

65. Wiley AM. Superior humeral dislocation. A complication following decompression and debridement for rotator cuff tears. Clin Orthop Relat Res. 1991; (263): 135-141

66. Burkhart SS. Fluoroscopic comparison of kinematic patterns in massive rotator cuff tears. A suspension bridge model. Clin Orthop Relat Res. 1992; (284): 144-152

67. Burkhart SS, Esch JC, Jolson RS. The rotator crescent and rotator cable: an anatomic description of the shoulder’s “suspension bridge”. Arthroscopy. 1993; 9 (6): 611-616

68. Boes MT, McCann PD, Dines DM. Diagnosis and management of massive rotator cuff tears: the surgeon’s dilemma. Instr Course Lect. 2006; 55: 45-57

69. Medical Research Council. Aids to examination of the peripheral nervous system. Memorandum No. 45. London: HMSO; 1976.

70. Walch G, Boulahia A, Calderone S, Robinson AH. The ‘dropping’ and ‘hornblower’s’ signs in evaluation of rotator-cuff tears. J Bone Joint Surg Br. 1998; 80 (4): 624-628

71. Wohlwend J, Van Holsbeeck M, Craig J, Shirazi K, Habra G, Jacobsen G, et al. The association between irregular greater tuberosities and rotator cuff tears: a sonographic study. AJR American journal of roentgenology. 1998; 171 (1): 229-233

72. Gerber C, Wirth SH, Farshad M. Treatment options for massive rotator cuff tears. J Shoulder Elbow Surg. 2011; 20 (2): 20-29

73. Walch G, Edwards TB, Boulahia A, Nové-Josserand L, Neyton L, Szabo I. Arthroscopic tenotomy of the long head of the biceps in the treatment of rotator cuff tears: clinical and radiographic results of 307 cases. J Shoulder Elbow Surg. 2005; 14 (3): 238-246

74. Teefey SA, Hasan SA, Middleton WD, Patel M, Wright RW, Yamaguchi K. Ultrasonography of the rotator cuff. A comparison of ultrasonographic and arthroscopic findings in one hundred consecutive cases. J Bone Joint Surg Am. 2000; 82 (4): 498-504

75. Teefey SA, Rubin DA, Middleton WD, Hildebolt CF, Leibold RA, Yamaguchi K. Detection and quantification of rotator cuff tears. Comparison of ultrasonographic, magnetic resonance imaging, and arthroscopic findings in seventy-one consecutive cases. J Bone Joint Surg Am. 2004; 86-A (4): 708-716

76. Khoury V, Cardinal E, Brassard P. Atrophy and fatty infiltration of the supraspinatus muscle: sonography versus MRI. AJR Am J Roentgenol. 2008; 190 (4): 1105-1111

77. Kim HM, Dahiya N, Teefey SA, Keener JD, Galatz LM, Yamaguchi K. Relationship of tear size and location to fatty degeneration of the rotator cuff. J Bone Joint Surg Am. 2010; 92 (4): 829-839

78. Goutallier D, Bernageau J, Patte D. Assessment of the trophicity of the muscles of the ruptured rotator cuff by CT scan. In Post M, Morrey B, Hawkins R, editors. Surgery of the Shoulder. St. Louis: Mosby; 1990.

79. Goutallier D, Postel JM, Radier C, Bernageau J, Zilber S. Long-term functional and structural outcome in patients with intact repairs 1 year after open transosseous rotator cuff repair. J Shoulder Elbow Surg. 2009; 18 (4): 521-528

80. Goutallier D, Postel JM, Lavau L, Bernageau J. Impact of fatty degeneration of the supraspinatus and infraspinatus muscles on the prognosis of surgical repair of the rotator cuff. Rev Chir Orthop Reparatrice Appar Mot. 1999; 85 (7): 668-676

81. Lecouvet FE, Simoni P, Koutaïssoff S, Vande Berg BC, Malghem J, Dubuc JE. Multidetector spiral CT arthrography of the shoulder: Clinical applications and limits, with MR arthrography and arthroscopic correlations. European journal of radiology. 2008; 68 (1): 120-136

82. Nazarian LN, Jacobson JA, Benson CB, Bancroft LW, Bedi A, McShane JM, et al. Imaging algorithms for evaluating suspected rotator cuff disease: Society of Radiologists in Ultrasound consensus conference statement. Radiology. 2013; 267 (2): 589-595

83. de Jesus JO, Parker L, Frangos AJ, Nazarian LN. Accuracy of MRI, MR arthrography, and ultrasound in the diagnosis of rotator cuff tears: a meta-analysis. American Journal of Roentgenology. 2009; 192 (6): 1701-1707

84. Fuchs B, Weishaupt D, Zanetti M, Hodler J, Gerber C. Fatty degeneration of the muscles of the rotator cuff: assessment by computed tomography versus magnetic resonance imaging. J Shoulder Elbow Surg. 1999; 8 (6): 599-605

85. Harryman DT 2nd, Hettrich CM, Smith KL, Campbell B, Sidles JA, Matsen FA 3rd. A prospective multipractice investigation of patients with full-thickness rotator cuff tears: the importance of comorbidities, practice, and other covariables on self-assessed shoulder function and health status. J Bone Joint Surg Am. 2003; 85-A (4): 690-696

86. Nove-Josserand L, Costa P, Liotard JP, Safar JF, Walch G, Zilber S. Results of latissimus dorsi tendon transfer for irreparable cuff tears. Orthop Traumatol Surg Res. 2009; 95 (2): 108-113

87. Yoo JC, Ahn JH, Yang JH, Koh KH, Choi SH, Yoon YC. Correlation of arthroscopic repairability of large to massive rotator cuff tears with preoperative magnetic resonance imaging scans. Arthroscopy. 2009; 25 (6): 573-582

88. Thomazeau H, Boukobza E, Morcet N, Chaperon J, Langlais F. Prediction of rotator cuff repair results by magnetic resonance imaging. Clin Orthop Relat Res. 1997; (344): 275-283

89. Ladermann A, Denard PJ, Collin P. Massive rotator cuff tears: definition and treatment. Int Orthop. 2015; 39 (12): 2403-2414

90. Sevivas N, Ferreira N, Andrade R, Moreira P, Sousa N, Salgado AJ, et al. Arthroscopic and open repair of massive rotator cuff tears have similar results: a systematic review. Journal of ISAKOS: Joint Disorders & Orthopaedic Sports Medicine. 2017; 2 (4): 178-185

   TOPO    Topo